Fotoajalooga hakati Tallinna Linnamuuseumis tegelema 1960. aastate teises pooles, kuid Fotomuuseumi mõte sündis 1973. aasta paiku fotokunstnik Peeter Toomingal.

Olukord oli soodne muuseumile uue filiaali loomiseks, kuna Vene tänav 17 ruum oli kitsaks jäänud. Linnamuuseumi 4. korruse raamatukogus olid foto- ja fototehnika kogud oma füüsilise raskuse tõttu alumistele korrustele ohtlikuks muutunud. Lisaks tuli 1980. aasta Moskva olümpiamängude Tallinna purjeregati lähenemisel vanalinn üles vuntsida. Muuhulgas võeti ette Raekoja taga asuv raevangla ja vanglaülema maja. Nii sai hoones avada 21. juulil 1980 Tallinna Linnamuuseumi uue filiaali.

Algselt kandis see Raemuuseumi nime, kuna kultuurielu kontrolliva võimu tsensuur keelas "valede nägude" näitamise hirmus fotoekspositisiooni avamise. Nii sai muuseumi sisukohane nimi ja väärtus piiranguteta esile kerkida alates 1991. aastast tänu esimese ja kauaaegse juhataja Mall Parmase ja aktiivse fotoringkonna pingutusele. 

600. aastases raevanglas asuva 40. aastase Fotomuuseumi ajalugu täidavad sajad toimunud näitused ja fotoüritused, mida on külastanud sajad tuhanded fotohuvilised. Fotomuuseum on Eesti fotograafia ajaloo lõimpunkt, kus talletatakse ja mõtestatakse Eesti fotograafiakultuuri selle muutumises.

Fotomuuseumis asub fotokogu, mis sisaldab umbes 67 000 fotot, negatiivi ja digitaalset kujutist. Kogu aareteks on autorikollektsioonid Eesti kuulsate fotograafide –vendade Parikaste, Nikolai Nyländeri, Johannes Mülberi, Carl Sarapi, Peeter Toominga ja teiste töödega. Lisaks säilitatakse siin 1400 ajaloolist fotoeset, nende hulgas Eestis leiutatud spioonikaamerat "Minox".

Fotomuuseumi juubeliaasta tähtsündmuseks on 2020. kevadel alanud portreeaasta, mille põhinäituseks on "Eesti portreeavangard 1980–2000" (kuraatorid Tanel Verk ja Annika Haas). Seda saadavad väiksemad autorinäitused ja hariduslikud kõrvalprogrammid, mis sisaldavad avalikke loengusarju, töötube, kohtumisi fotokunstnikega ja koostööprojekti fotokunsti ajakirjaga "Positiiv".