Teatrijuht tagab teatri põhikirjaliste eesmärkide täitmise ning vastutab igapäevase töökorralduse ja pikaajalise arengu ning teatri rahaliste vahendite sihipärase kasutamise eest. Olulisimaks ülesandeks on teatri majandustegevuse planeerimine ja rakendamine, et tagada kavandatud loominguliste tegevuste elluviimine.

Teatrijuhilt oodatakse teadmisi Eesti kultuuriloost, head eesti, vene ja veel ühe võõrkeele oskust nii kõnes kui ka kirjas, head eneseväljendusoskust, analüüsi- ja alagatusvõimet ning koostöövalmidust.

Teatri praegune juht, alates 1978. aastast Vene Teatris töötanud Svetlana Jantšek, asus ametisse 2022. aasta 1. veebruaril.

Teatrijuhi valib sihtasutuse nõukogu ning leping sõlmitakse kuni viieks aastaks. Uus teatrijuht asub tööle 2024. aasta veebruarist.